六年前冬兵在瓦坎达得到一名黑豹护卫队成员的帮助，最终反洗脑治疗成功，冬兵不再听从九头蛇的命令。黑豹护卫队员质问冬兵为什么要放了那个杀害了瓦坎达老国王特查卡的泽莫，并称他为白眼狼。冬兵声称他需要泽莫的帮助，所以希望给他点时间，等达到目的之后瓦坎达再处理泽莫，黑豹护卫队员给了冬兵八个小时来解决问题。

来到泽莫的公寓，冬兵一见到两人后就交代了瓦坎达人来找泽莫，泽莫向冬兵表示感谢。冬兵看到卡利炸毁仓库还有人员伤亡的新闻，他们意识到旗帜粉碎者的行动越来越恶劣，必须立马找到卡利谈判。泽莫评价卡利是至上主义者，那些被注射超级士兵血清的人都会有一种高高在上的自我认知，猎鹰声称前美国队长就不是这样的人。泽莫有这种想法完全出自他对复仇者联盟的憎恨，泽莫的祖国索科威亚就是因为复仇者联盟与奥创的冲突被毁灭的。泽莫的建议是杀掉卡利，这样才能永绝后患，但猎鹰和冬兵想和平解决这件事。猎鹰想到一个办法，于是他们前往社区。

三人来到社区内，看到一片凄凉的景象。三人分头行动寻找唐娅的线索，猎鹰上楼找负责人，冬兵问楼下的老人，泽莫拿着一包糖找小孩子。猎鹰和冬兵都没有得到任何线索，只有泽莫通过糖果诱惑了小孩子，成功套到了唐娅的信息和唐娅葬礼的情报。

回到泽莫住处，猎鹰反思着社区里的人对他说的话，也许卡利是在帮助这个社区。

猎鹰打电话给莎朗·卡特寻求帮助，莎朗表示自己有进入一两个卫星的权限，也许可以帮着查到什么线索。莎朗提醒猎鹰，能力掮客公司对于塞尔比和纳格尔博士的死十分愤怒，他们现在只想找到卡利要到超级士兵血清，所以现在的当务之急就是抢在泽莫之前找到卡利，否则要么卡利死了血清找不到，要么血清被卡利用光，能力掮客公司不会轻易就此罢休。

卡利等人找到了事先藏好的超级士兵血清，他们打算注射给更多的人，扩大旗帜粉碎者的队伍。大家都非常崇拜卡利，认为他就是第二个美国队长。卡利帮助了大家，然而新上任的美国队长是一个人格有缺陷急功近利的人，他不配做美国队长。随后，他们去参加唐娅的葬礼。

猎鹰与冬兵等人遇到了新美队和战星。新美队奉劝他们别插手这件事，并质问他们怎么和泽莫在一起。冬兵很疑惑，为何他们每到一个地方新美队都能找到他们。随后泽莫等人来到了唐娅的葬礼，猎鹰决定独自一人进去找卡利，其他人在外面等待，新美队只给猎鹰十分钟时间。猎鹰遇见了卡利，猎鹰刚得到卡利的信任，这时新美队提前冲了进来说要逮捕卡利，卡利就认为猎鹰帮新美队拖延时间好抓到她。卡利立马利用通道逃跑，随后被泽莫撞见。在逃跑的过程中，卡利掉落了身上的超级士兵血清，泽莫看到后踩碎了装满血清的玻璃瓶。在踩碎最后一个的时候，新美队赶到并用盾牌击晕了泽莫，他偷偷拿走了最后一瓶血清。成功逃脱的卡利收到了能力掮客公司发来的威胁短信，他们声称要夺回血清并杀了她。鉴于敌人越来越多，卡利决定先从猎鹰冬兵那边入手，杀掉新美队就可以形成威慑。

猎鹰发邮件给莎朗让她监控新美队，避免卡利有突发情况发生，猎鹰还是想通过和平手段与卡利交涉。泽莫劝猎鹰放弃用这种方式劝降卡利，被注射超级士兵血清的人最终都会走向黑化，猎鹰则拿冬兵举例，即使黑化也会被重新洗白的。

新美队想要带走泽莫，猎鹰和冬兵却要留着泽莫，瓦坎达士兵则要抓泽莫，新美队不想让瓦坎达士兵介入，随后矛盾升级，双方大打出手，泽莫趁机逃跑。

新美队想注射超级士兵血清，他向战星询问意见，战星让新美队去做自己想做的事。新美队想维护好这个身份，他将用尽一切手段。新美队对美国队长这个身份的认知出现了偏差，他以为自己代表的是正义，必须要站在邪恶的对立面，所以不管采取什么手段，只要达到目的了就可以，新美队便决定给自己注射血清。

猎鹰的妹妹萨拉这里，她接到一通卡莉打来的电话。卡利想单独约见猎鹰，让萨拉帮忙联系猎鹰，并拿萨拉的儿子做要挟。随后萨拉告诉了猎鹰，冬兵决定与猎鹰一起去见卡利。卡利想拉猎鹰入伙，并杀掉新美队。

随后新美队和战星赶来，他们与旗帜粉碎者们展开较量。战星立马被俘虏，新美队便去寻找战星，猎鹰遇到了新美队并发现他拥有了超级士兵的特质。新美队和猎鹰到大厅遭到了旗帜粉碎者的伏击，冬兵正好也来到这里，两方展开混战模式。就在卡莉准备给新美队致命一击的时候，战星突然出现替新美队挡下了这一攻击，战星撞在了柱子上直接停止了呼吸。旗帜粉碎者们纷纷逃跑，新美队气愤地追了出去，可卡莉已经了无踪影，他抓到一个小弟。新美队不断攻击他并询问卡利的下落，新美队一气之下拿起盾牌杀死了他，周围全都是拿手机拍照的路人，这血腥的一幕被所有在场的人记录了下来，卡莉也远远地看到了这一幕。美国队长的盾牌上沾染了血迹，猎鹰和冬兵看着这场面说不出话来。

旗帜粉碎者黑入了GRC的会议现场。参加会议的高层人员都被分批护送上装甲车和武装直升机，准备将他们转移到安全的地方，可直升机的驾驶员和装甲车的军人都是旗帜粉碎者的信徒。猎鹰穿着瓦坎达制作的新战衣前来支援，但遇到了巴托克的阻拦。

冬兵与卡利进行手机通话，卡利劝冬兵重操旧业加入自己阵营干掉猎鹰，但是冬兵拒绝了卡利的邀请。

一番激战后，猎鹰摆脱巴托克冲出会议大楼开始追击挟持高层人员的直升机，而冬兵在地上骑摩托车营救被关在装甲车里的高层人员。同时莎朗卡特也前来支援他们，她用毒液放倒了锁车门的军人，避免了后顾之忧。猎鹰的新战衣也具有飞行衣的功能，同时还是振金打造所以兼备灵活性与抗击打性，最终猎鹰成功的救下了武装直升机上的高层人员。猎鹰随后去支援冬兵。此时约翰沃克也来到了这里，他打算为队友战星报仇。冬兵千钧一发之际救下了其中一辆车的人质，但是另一辆车即将跌落大桥命悬一线，好在沃克突然醒悟不去追赶卡利而是救下那一车人质，但受到旗帜粉碎者的干扰，装甲车还是掉了下去。猎鹰及时赶到，他利用飞行衣的反推力将装甲车托举回桥面，这一壮举被围观群众看到，人群中的黑人兴奋地说猎鹰是美国队长。

完成救援任务的猎鹰等三人继续追击卡利等人，但是卡利逃到了地下密道，卡利遇见了莎朗，莎朗与卡利一见面就是举枪对峙。她们两人相互交流，莎朗娓娓道来了获得超级士兵血清的事。这些对话全都让躲在角落的巴托克听到了，巴托克这才意识到莎朗就是能力掮客本人，立马提出要增加佣金，只可惜莎朗射杀了巴托克，但莎朗也被巴托克开枪打伤倒地。此时猎鹰赶了过来，他以为是卡利开枪打了莎朗，立马劝卡利投降。卡利为了向猎鹰证明自己的所作所为都是对的，不断用拳头攻击着猎鹰，猎鹰只能一味地防守。卡利举起了地上的手枪，准备射杀猎鹰时，被从背后的莎朗开枪射杀，卡利最后死在了猎鹰的怀里。事后旗帜粉碎者的其他成员被冬兵和沃克逮捕并押送上了一辆囚车，但是在运送到监狱的途中被能力掮客公司炸毁。

猎鹰在事后与GRC的高层在现场谈判，他用犀利的言辞讲清楚了现在社会真实的问题以及应对措施，当务之急并不是设置边境墙将难民挡在国土之外，而是应该极力尝试做到最好，深入民心体察民情，有福同享有难同当。就像现在他的身份是黑人，按理说注定是没有办法成为美国队长的，可是他愿意打破观念的束缚去做自己该做的事，用努力去证明自己可以证明一个没有注射超级士兵血清的黑人也是完全可以成为美国队长的。这番言辞不仅让GRC的高层重新审视了自身的使命，他们取消了边境墙的计划同时也让美国政府接受了猎鹰成为第一任黑人美国队长的事实。

猎鹰的言论通过电视转播让以赛亚和自己的孙子看到，这种打破传统观念束缚的举动是需要极大的勇气和实力才能说得出口的，以赛亚自己曾经想做却做不到的事情被猎鹰完成了，他也深感欣慰。

在救援任务结束之后，冬兵对猎鹰改口叫了一声队长。后来，冬兵照着自己小册子上的名单一个一个前去道歉，他来到了那名日本老友家里承认了自己当年身为冬日战士谋杀了老友的儿子。老人没有怪罪他而是询问他为什么这样做，冬兵哭着说当时别无选择。冬兵把名单上的所有人都拜访完毕，他将这一成果寄给了自己的心理医生，并向她表示了感谢。

在某一天，猎鹰去看望以赛亚，以赛亚虽然嘴硬，但实际已经完全接受了猎鹰的为人。猎鹰来此的目的不仅是看望以赛亚，还将他带到了纪念美队的军事博物馆里，那里多出来了一个展厅专门纪念以赛亚为国家付出的事迹，中间还矗立着以赛亚的全身铜雕像，以赛亚看到之后便流下激动的泪水。

与此同时，瓦伦缇娜授予约翰沃克美国密探的称号，这让沃克兴奋不已。

在彩蛋里，莎朗得到美国政府的赦免，重新成为中情局特工，但她却试图寻找买家盗取美国的武器装备和军事机密。